经颅直流电刺激对注意力广度的影响
王建凯1, 吴方芳1, 狄雅政1,2,3, 张洁1,4, 李翀1, 季林红1    
1. 清华大学 摩擦学国家重点实验室, 智能与生物机械分室, 北京 100084;
2. 中国科学院心理研究所, 北京 100101;
3. 中国科学院大学, 北京 100049;
4. 烟台大学 机电汽车工程学院, 烟台 264005
摘要:该文探讨经颅直流电刺激(transcranial direct-current stimulation,tDCS)是否能提升注意力广度,并通过脑电(electroencephalogram,EEG)分析探讨其中的机理。实验招募7名健康被试,每名被试完成3次实验,每次实验接受不同的tDCS刺激方案并完成注意力广度任务。3种tDCS刺激方案分别为:对背外侧前额叶皮层进行阳极tDCS、阴极tDCS以及假刺激。结果显示:相较于假刺激组,阳极tDCS组被试的注意力广度有显著地提升(p=0.034 7),而阴极tDCS组则有显著降低(p=0.029 4)。脑电分析显示:在字符串长度为3~5的难度下,阳极tDCS组被试的刺激前Alpha波功率(prestimulus Alpha power)有显著地降低,阴极tDCS组无此现象。本研究验证了tDCS提升注意力广度的有效性,以及分析了其如何影响脑电。
关键词经颅直流电刺激(tDCS)    注意力广度    脑电(EEG)    刺激前Alpha波功率    
Effect of transcranial direct current stimulation on visual attention span
WANG Chien-kai1, WU Fangfang1, DI Yazheng1,2,3, ZHANG Jie1,4, LI Chong1, JI Linhong1    
1. Division of Intelligent and Biomechanical System, State Key Laboratory of Tribology, Tsinghua University, Beijing 100084, China;
2. Institute of Psychology, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China;
3. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
4. School of Electromechanical and Automotive Engineering, Yantai University, Yantai 264005, China
Abstract: This study investigated whether transcranial direct current stimulation can increase the visual attention span and the controlling mechanism for this effect through EEG (electroencephalogram) analyses. Seven healthy subjects participated in three experiments on three different days for comparison. Two stimulation protocols, anodal and cathodal stimulation, were performed on the dorsolateral prefrontal cortex with sham stimulations used in control tests. The visual attention span of the anodal stimulation group was significantly improved compared with the control (p=0.034 7), while that of the cathodal stimulation group was significantly reduced (p=0.029 4). The EEG records showed that the prestimulus alpha power was significantly reduced in the anodal stimulation group with difficulty string lengths of 3~5. The result indicated that transcranial direct current stimulation can modulate the prestimulus Alpha power which influences the visual attention span.
Key words: transcranial direct current stimulation (tDCS)    visual attention span    EEG    prestimulus Alpha power    

经颅直流电刺激(tDCS)是一种非侵入式的神经活动调节手段,通过在头皮上施加弱电流,阳极电极刺激区域的皮质兴奋性提高,阴极电极刺激区域的皮质兴奋性降低。因为tDCS对皮质兴奋或抑制的强度和持续时间,可以通过调整电流强度和刺激施加时间有效地进行控制[1],其安全性已被证实[2],tDCS近年来成为研究的热点。

2005年,Fregni等[3]展开了tDCS对认知能力的影响研究。他们在左侧的背外侧前额叶皮层(dorsolateral prefrontal cortex, dlPFC)区放置阳极tDCS电极以激活该处皮质,成功验证了tDCS与经颅磁刺激有着类似的效果,使被试在工作记忆实验中的表现提升。后来的研究验证了以上效果,并发现tDCS对健康人工作记忆的影响可以持续30 min以上[4]。此外,类似的认知能力提升效果在病患实验上同样得到验证[5-6]

2012年,Gladwin等[7]采用Sternberg范式研究tDCS对工作记忆的影响,通过调整Sternberg范式中的干扰参数,发现只有在加入干扰参数情况下,被试的表现才有显著提升。因此,他们推论出在左侧dlPFC施加阳极tDCS对选择性注意力有提升的效果。随后其他研究团队采用右侧顶内沟(right intraparietal sulcus, rIPS)作为刺激位置的tDCS实验,再次验证了tDCS提升选择性注意力的有效性[8]。其他更多的实验证实了tDCS能在不同层面上提高注意力[9-11]。同样在左侧dlPFC放置阳极电极的tDCS研究中,Kang等[12]指出该手段可以改善中风后病患注意力缺乏的问题,显示出tDCS技术在临床康复训练上具有应用价值。Nelson等[13]使用同样的tDCS刺激位置,发现对于持续性注意力,即警觉性(vigilance)也有提升的效果。该实验中,19名军人被试者分为2组,与实验组相比,假刺激组被试的持续性注意力更差。其结果表现在能够检测到的目标更少,反应时间更长,以及脑半球血流速率变慢。

注意力由数个维度能力组成,如上述所提及的选择性注意力或持续性注意力。tDCS提升注意力的效果多次被证实,因此本文尝试探讨tDCS在其他注意力维度上的提升效果。注意力广度(visual attention span)被定义为在同一时间内主体意识能清楚地把握并进行处理的视觉元素数量[14-15]。李永瑞等[14]对23名乒乓球运动员、14名固定靶射击运动员、17名活动靶射击运动员及80名普通体育大学生进行多种注意力维度的分析,研究结果指出3组运动员在注意力广度上都显著高于普通体育大学生。在众多研究中,Valdois团队提出了注意力广度的缺乏与阅读障碍症(dyslexia)密切相关[15-17]。由此可以看出,注意力广度的提升在体育训练与临床治疗等方面具有一定的应用价值。

自2000年以来,tDCS的研究快速成长,其中许多研究因为并未良好地控制参数与设计实验,使得研究的可靠性受到质疑,降低了实验间的可比性[18-19]。为增加本实验的可靠性与可比性,被试者执行注意力任务时,将记录正确率与反应时间。每位被试者接受不同tDCS刺激的时间需间隔48 h以上,避免皮质兴奋累积效果[20]。2次刺激组与对照组的实验顺序采取随机安排,以排除练习效应。实验使用被试内设计,以降低个体差异造成的影响。以往的研究仅根据tDCS刺激对认知任务表现的提升判定实验结果,并未讨论其中的神经机理,本文通过脑电信号分析,探讨tDCS刺激对大脑神经机制变化的影响。

有研究已经提出Alpha波与注意力之间有着很强的关联性[21-22]。其中一种对其作用机理的说明是Alpha波能够抑制与任务不相关的脑区[23]。更有其他研究进一步指出在注意力任务中,有较高表现者在特定脑区中有更低的Alpha波[24-25]。与注意力相关的Alpha波研究中,刺激前Alpha波的重要性多次被提及。在任务刺激出现前的预备阶段,被试者会产生预先的注意力,此时所测得的Alpha波被称为刺激前Alpha波(prestimulus Alpha power)。刺激前Alpha波的强弱与随后的行为表现有关[26-27]。在一项字母分辨注意力实验中,结果显示了较低的刺激前Alpha波反映了更好的字母分辨能力,即有更高的注意力[28]。2014年的一项研究中,更是通过tDCS降低了刺激前Alpha波来提高受试者的注意力任务表现[29]

本文针对在dlPFC区施加阳极与阴极tDCS对注意力广度提升效果进行研究,分析脑电信号探讨其神经调控机理。实验招募健康被试者,每位被试者参与3次实验,分别为阳极刺激、阴极刺激以及假刺激,实验顺序随机分配。假设tDCS在提升注意力广度维度上,能有与其他注意力维度类似的效果。同时,神经电信号上能够看到相应的变化。

1 实验方法 1.1 参与者

本研究共有7名大学生自愿参与实验,参加者皆无已知神经或精神疾病史,视力或矫正后视力正常,且皆为右利手。要求被试在测试前24 h内不能摄入任何酒精或咖啡因,并且保持良好的精神状态,避免睡眠不足。实验前,被试者须签属知情同意书。本研究已经取得清华大学伦理委员会的伦理审核批准(审批项目编号20180038)。

1.2 tDCS方案

本研究使用neuroConn公司所生产的DC-STIMULATOR MC经颅电刺激设备。实验设计则采用单盲与被试内设计,每位被试者需要参与3次实验,随机安排每位参与者的实验顺序,避免练习效应。3次实验分在不同3 d进行,分别接受2种tDCS刺激以及假刺激。比较不同刺激与假刺激被试注意力广度任务的得分变化。另外,为了防止神经元兴奋性增强或减弱的长期性影响[30],每位被试者每次实验安排至少间隔48 h。

本实验的tDCS刺激方案参考Nelson等[13]所使用的方案。使用tDCS阳极电极刺激一侧dlPFC,同时,阴极电极放置于另一侧。根据国际10—20系统,左右背外侧前额叶皮层的刺激中心分别位于F3和F4,相对位置可参考如图 1所示。本研究定义:在F3上放置阳极,F4上放置阴极的刺激模式,称为“阳极刺激”;电极反转刺激模式称为“阴极刺激”;假刺激电极位置随机采用“阴极刺激”或“阳极刺激”模式。tDCS刺激持续时间为20 min,其中包含开始时的电流强度渐强15 s,与结束时的渐弱15 s。电流强度使用1 mA,此强度被认为可以影响健康被试者的认知功能至少30 min[4]。假刺激持续时间与真刺激相同,但刺激器仅在一开始通电,执行渐入和渐出,共30 s,在剩余时间内保持不通电。此方法已被证实能成功让被试者无法辨认真假刺激[31]

图 1 国际10—20系统32导联电极分布位置示意图

1.3 注意力广度实验设计

被试者接受tDCS刺激后,摘除电极片。脑电采集准备工作需要约5 min,完成后随即执行注意力广度任务。在本研究中,注意力广度中的视觉元素以字符串的字元表示,使用的注意力广度任务参考了Sternberg范式研究,并加以修改以实现EEG记录与方便后续的分析[14-15]。在注意力广度任务中,字符串会显示在计算器屏幕上,字符串由数字0~9,大写字母A~Z和小写字母a~z随机构成,使用白色背景与黑色字体。被试需要判断字符串包含的字元数。本实验难度N(字符串个数)设定为3~9,随着字符串个数N增加,难度也随之上升。在难度N级中,会出现3种字元数的字符串,包括NN-1和N+1,分别以50%、25%和25%的概率出现。被试者要判断出现的字符串的字元数量是否为N,并用右手按下‘J’键表示‘是’或用左手按下‘F’键表示‘否’。实验流程如图 2所示,每次试题开始,首先呈现2 000 ms固定“十”字,然后呈现100 ms的字符串,随后呈现第2个固定“十”字提示被试作答。如果参与者在1 000 ms的限制内没有回答,则会被视为给出了错误的答案,即2 100 ms的题目测试时间,以及3 000 ms的题目间隔,在每个难度下循环30次。为了测试被试者注意力所能判断的目标数量以及便于受试者清楚理解题目指示,测试难度设定为由3~9依序渐增。每个难度级别结束时,参与者可以自行决定进入下个难度前的休息时间。测试任务过程中,记录被试者的作答记录和反应时间。

图 2 实验范试流程图(其中加粗的时间段为后续分析脑电参数使用的时间窗)

以每个被试者的作答纪录,分别计算出在7个难度下的正确率,对应每个难度下字符串的字元数,做一次线性回归。取90%正确率为基线,所对应到字符串的字元数,即为被试者的注意力广度评估指标。计算方式如图 3所示,图中数据点为所有人在所有状态下的平均正确率。

图 3 注意力广度计算方法示意图(图中点为所有人的平均数据)

1.4 脑电采集与分析

脑电信号采集采用ANT公司生产的EegoTM mylab 64 NeuronEEG记录分析系统。本实验采集32导EEG数据,采样率为1 000 Hz。被试进行注意力广度任务测试时同步采集脑电信号。电极放置位置基于国际10—20系统如图 1所示,接地电极位为AFz,在线参考电极为CPz。所有电极阻抗保持在5 kΩ以下。记录的EEG数据,采用基于MATLAB运行环境的EEGLAB Toolbox进行预处理,选用全导联平均作为参考。首先,为消除环境噪声,利用带通FIR滤波器滤波(高通0.5 Hz,低通45 Hz)。为了计算更稳定可靠的脑电特征参数,计算上采取叠加平均的方法。在字符串的字元数N设定为3~9下,即有7个级别,每个级别下有30道题。在每一道题中取一段脑电数据,每位被试者共提取了210个EEG数据段。

由于Alpha波与注意力的关联已多次被研究验证[22, 32],为此,本研究主要分析Alpha波频带,并采取通用的定义8~13 Hz。分析时间段数据选择题目刺激出现前400 ms,如图 2中的粗线标识,是整段时间中的1 600~2 000 ms时间段。此时间段为题目视觉刺激出现前的预备时间,被试会开始产生注意力,此时测得的Alpha波功率为刺激前Alpha波功率。研究表明此功率的大小会影响到随后的行为学表现或注意能力[26, 29]。由于分析的时间段较短,采用整段题目测试时间段进行小波分析,获得时频上的强度数值,并将1 600~2 000 ms以及8~13 Hz范围内的强度平均取值,作为刺激前Alpha波功率。在每个难度下,30个循环取其平均功率,使数值稳定。比较在不同难度间的变化,以及3组干预条件下功率的差异。

2 实验结果 2.1 注意力广度分析

被试在不同刺激条件下的平均正确率与反应时间如表 1。基于节1.3中所介绍的注意力广度计算方法,分别计算出阳极刺激组、阴极刺激组以及假刺激控制组的注意力广度。阳极刺激组的注意力广度平均为5.3±0.66;阴极刺激组的注意力广度平均为4.7±0.67;假刺激控制组的注意力广度平均为5.0±0.49。将每个人的阳极刺激组与阴极刺激组分别与假刺激控制组进行配对t检验。阳极刺激组注意力广度显著提升具有显著性差异(p=0.034 7),而阴极刺激组注意力广度有显著下降的趋势(p=0.029 4)。为表示个人经刺激后的注意力广度变化,将每个人在阳极刺激下的注意力广度与在假刺激下的注意力广度相减,得到变化量分布,绘于图 4右侧方盒图。每个人在阴极刺激下的注意力广度也进行相同操作,获得变化量分布,绘于图 4左侧。

表 1 3组刺激条件下的准确率和反应时间
N 准确率 反应时间/ms
假刺激 阳极刺激 阴极刺激 假刺激 阳极刺激 阴极刺激
3 0.99 (0.02) 0.99 (0.02) 0.97 (0.03) 599.08 (119.56) 572.77 (139.50) 566.14 (84.67)
4 0.96 (0.04) 0.97 (0.03) 0.94 (0.07) 664.18 (122.74) 594.07 (131.40) 640.50 (115.39)
5 0.93 (0.06) 0.94 (0.04) 0.91 (0.07) 772.43 (151.18) 751.83 (211.18) 806.48 (163.80)
6 0.87 (0.08) 0.90 (0.08) 0.85 (0.10) 862.81 (145.31) 852.96 (137.53) 924.70 (230.25)
7 0.75 (0.08) 0.79 (0.09) 0.78 (0.08) 1 035.11 (236.80) 1 017.52 (121.38) 1 159.66 (219.19)
8 0.74 (0.07) 0.74 (0.14) 0.67 (0.10) 1 006.47 (184.43) 1 004.97 (174.64) 1 144.89 (225.25)
9 0.60 (0.08) 0.67 (0.10) 0.56 (0.13) 1 200.65 (352.93) 1 178.46 (249.86) 1 260.57 (259.23)
  注:N的数值为字符串的长度。

图 4 阳极、阴极刺激后的注意力广度相较假刺激控制组下的注意力广度变化量分布图

2.2 脑电信号分析

取1 600~2 000 ms时间段数据,计算所有导联Alpha波功率,可以得到脑地形图如图 5所示。图中显示,在接受刺激前的准备状态,脑地形图中额叶(Fp1、Fpz、Fp2)、颞叶(T7、T8)、枕叶(O1、O2)皆呈现出较高的Alpha波功率,其中以枕叶功率最高。运动感觉区(C3、C4)有较低的Alpha波功率。

图 5 刺激前Alpha波功率强度脑地形图

通过计算刺激前Alpha波功率可以看到,阳极刺激组与假刺激组相比,其功率较低。以F7、P7导联位置为例,电刺激条件下的刺激前Alpha波功率随难度变化如图 6所示。图中显示,随着难度增加,刺激前Alpha波功率会随之上升,但接受阳极刺激后其功率会较低。当受试所接受的注意力广度任务字符串长度为3~5时,刺激前Alpha波功率下降更为显著。阴极刺激组则无明显下降。

图 6 不同电刺激条件下的刺激前Alpha波功率随难度变化

为详细分析tDCS后,不同注意力广度测试难度下,刺激前Alpha波功率在脑区上的显著变化情形,本文依序在每个难度与每个导联位置上,进行实验组与假刺激控制组的Alpha波功率配对t检验,置信概率设定为95%。阴极与阳极刺激条件下刺激前Alpha波功率显著降低,分布脑地形图如图 7所示。在字符宽度为3时,阳极刺激组在Fz7、Fz、T7、P3出现显著下降; 阴极刺激则在C4出现显著下降。在字符宽度为4时,阳极刺激组在F7、F3、Fz、F4、FC5、FC2、FC6、T7、C3、CP5、CP1、CP2、P7、P3、Pz出现显著下降; 阴极刺激在CP6出现显著下降。当字符宽度为5时,阳极刺激组在F7、F3、FC5、FC6、T7、C3、C4、CP1、CP2、P7、P3、Pz、P4出现显著下降; 阴极刺激没有出现显著差异。当字符宽度为6时,2组皆无显著差异。当字符宽度为7时,阳极刺激组在P7出现显著下降; 阴极刺激在F3出现显著下降。当字符宽度为8时,2组皆无显著差异。当字符宽度为9时,阳极刺激组在F4、FC6、CP1出现显著下降; 阴极刺激在FC5、C4、O2出现显著下降。将出现显著下降的导联位置标注为-1,无显著性的点标为0,以此绘制脑地形图,见图 7

图 7 不同难度阴极与阳极刺激条件下刺激前Alpha波功率显著降低位置分布

3 讨论

注意力广度在多项运动的专项运动员中表现要高于一般体育大学生[14]。已有研究已证明了tDCS用于选择性注意或工作记忆力提升的有效性。本研究试图在注意力广度上,验证tDCS在该认知能力上也具有提升能力表现的有效性。已进一步验证tDCS在运动能力增强上的可能性。同时,也比较不同刺激参数下的效果差异,以及分析在脑电上反应的变化情形。

图 3可以看到随着难度提高,被试的正确率逐渐下降,特别当字符超过自身的注意力广度时,正确率会下降更快。根据Alpha波能够抑制与任务不相关的脑区的理论[23, 33],在难度较高的任务下,需要更高的Alpha波功率。类似的现象也在运动相关研究中被提及,在一项冬季两项的射击实验中,运动员在高心律的情况下射击会出现更高的开枪前Alpha波功率[34]。由此可知,在心理学与运动学上,难度较高的任务会伴随被试者出现较高的刺激前Alpha波功率。另外,虽然难度设定为依序渐增,是为测试被试者注意力所能判断的目标数量以及便于受试者清楚理解题目指示,但是有机会导致受试者产生预测心理和学习能力,进而影响结果。建议类似设有难度级别的实验,若可行应当随机分配难度次序。

在阳极刺激下,采用阳极和阴极tDCS分别刺激大脑dlPFC区右侧和左侧可以提升注意力广度的水平。但在阴极刺激中,将阴阳极对调后,注意力广度显著下降。tDCS是通过使用阳极或阴极电极刺激或抑制皮层的兴奋性。阳极刺激下可以对细胞膜去极化增加电讯号发射频率增加皮层兴奋性,而阴极刺激通过超极化进而降低了发射速率而产生了相反的作用[35]。tDCS能够将神经电活动水平提高至基线以上,或降低至基线以下。通常这2种刺激手法会伴随着行为学表现的提高或降低[36]。相关的实验如Fregni等[3]曾分别使用阴阳电极刺激左侧dlPFC,结果显示阳极刺激可以提升被试者的认知表现,阴极刺激则无显著差异。同时文中提出,阴极刺激可能会导致认知表现下降,但由于实验设计原因,结果无显著性差异。采用反向刺激会降低认知能力表现,后续的研究中得到验证[37]。本实验分析结果表明阴极刺激降低了注意力广度,与此假设相符,同时也再次验证tDCS对大脑神经作用机制与使用电极的极性有关,相反的电极极性可导致出现相反的效果[2]

在阳极刺激和阴极刺激条件下,刺激前Alpha波功率随注意力广度任务难度增加而上升。阴极与阳极刺激条件下刺激前Alpha波功率显著降低位置分布如图 7所示。图中显示,不同难度对脑电信号具有不同程度影响,在字符宽度为3~5时,阳极刺激组上多处导联位置的刺激前Alpha波功率出现显著下降,阴极刺激组则无此现象。且随着难度提升至字符宽度为6以上时,在2个刺激组上都无法观察到显著下降的情形。如同前文所提及,刺激前Alpha波功率与被试者的注意力情形高度相关,在徐慈妤等[29]的研究中,发现注意力低的被试组可以通过tDCS降低其刺激前Alpha波功率,进而提升其认知任务的表现。其研究与本研究所观察到的现象一致,说明tDCS提升注意力广度的可能机理也是通过降低刺激前Alpha波功率。假刺激控制组中平均注意力广度为5,当字符宽度为6以上时,由于已经超过被试者的注意力广度,无法看到刺激前Alpha波功率的显著下降。又因为tDCS使用的海绵电极面积较大(面积为39 cm2),且将阴极贴置于对侧,当电流通过大脑时可以同时影响到多处脑区,结果如图 7所示。

4 结论

本文针对tDCS对注意力广度的影响进行了深入地研究和探讨。设计了注意力广度提升实验方案,3种tDCS刺激方案分别为:背外侧前额叶皮层阳极tDCS刺激、阴极tDCS刺激以及假刺激,同时采集了脑电信号。分析了被试者在接受电刺激后的注意力广度变化情况,探讨了在神经机制上tDCS对注意力广度的影响。结果显示,F3位置阳极刺激能够显著提高被试者的注意力广度,而阴极刺激组出现了注意力广度降低的情形。根据脑电图的分析结果,观察到被试者在进行任务时,若难度在平均注意力广度以下,会出现刺激前Alpha波功率的显著下降。实验结果验证了tDCS能有效提升注意力广度,并表明其神经机制可能与刺激前Alpha波功率的变化有关。

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